חברת ערים חרטה על דגלה לפעול בשיתופי פעולה עם כלל הגופים, הרשויות והקהילות שלמענן היא פועלת.
בין השותפים המרכזיים יש לציין את משרדי הממשלה, בראשם משרד הבינוי והשיכון, רמ"י - רשות מקרקעי ישראל, הרשויות המקומיות בישראל, מינהלות להסכמי הגג לרשויות המקומיות, הרשות לפיתוח והתיישבות הבדואים בנגב, הקהילה והתושבים, ארגונים אשר מפעילים את מבני הציבור שנבנים על ידי ערים, הבונים באתר אשר התקשרו עם החברה בהסכמי תשתית, קבלני ביצוע ותשתיות בכל רחבי הארץ, גופים העוסקים בתחום הארכיאולוגיה ועתיקות, איכות הסביבה, שמירת הטבע, מורשת ודתות ועוד.
